John McNaughton fait ses études à l'Universtiy of Illinois puis au Columbia College à Chicago où il sort diplômé en production télévisuelle et en photographie. Il enchaîne alors les petits jobs, travaillant comme barman, ouvrier naval ou charpentier, avant de se diriger finalement vers la réalisation. Il fait rapidement ses classes en tournant de nombreuses publicités et des films d'entreprise, notamment pour le marché de la distribution vidéo. En 1984, il se lance à titre personnel avec
Dealers in Death, un documentaire historique sur le gangstérisme américain.
Deux ans plus tard, il passe à la fiction avec
Henry, portrait of a Serial Killer (1986), dont il assure aussi la production et l'écriture. Inspiré des crimes du tueur en série Henry Lee Lucas, le film tire son originalité de son approche documentaire, un parti pris qui sera salué par la critique lors de sa sortie en salles en 1991, le considérant comme l'un des meilleurs films de l'année. Soit un délai de cinq ans depuis le cut final en raison de la frilosité des distributeurs face à l'extrême violence des images de McNaughton. En dépit du sensationnalisme inhérent à un tel sujet, ce portrait horrifique reçoit de nombreux prix, permettant ainsi au réalisateur de mettre en route son second projet,
Borrower (1991).
Cette comédie fantastique, mettant en scène un extraterreste envoyé sur Terre en guise de punition et contraint de voler la tête de ses habitants afin de pouvoir survivre, ne dépassera pas les frontières américaines. A l'image de
Sex, Drugs, Rock & Roll, tourné la même année dans un délai record de cinq jours et où l'acteur Eric Bogossian livre un véritable one man show en interprétant une dizaine de personnages différents qu'il a lui-même crées. C'est en 1993 que la carrière de McNaughton semble prendre son envol, au moment où
Martin Scorsese en sa qualité de producteur l'engage pour tourner
Mad Dog and Glory, suite à la vision d'
Henry, portrait of a Serial Killer. Ecrit par Richard Price, scénariste de
La Couleur de l'argent (1986) ce polar mâtiné de comédie vacharde a le mérite de fonctionner grâce au duo improbable que compose
Robert de Niro et
Bill Murray pour les beaux yeux d'
Uma Thurman.
Par la suite, travaillant régulièrement pour la télévision, McNaughton signe quelques téléfilms et divers épisodes de séries à l'image de
Homicide (1994-1996), tout en préparant son film suivant,
Normal Life (1996) un drame sentimentalo-criminel avec
Ashley Judd. Mais ce sera le pseudo-sulfureux thriller
Sexcrimes (1998) et son érotisme racoleur qui lui fera retrouver les faveurs du (jeune) public, la libido titillée par les machinations vénales (et sexuelles) de
Denise Richards et
Neve Campbell, assistées de
Matt Dillon et Kevin Bacon. L'année suivante, il réalise pour la chaîne câblée HBO
Lansky, avec Richard Dreyfuss dans le rôle-titre d'un boss du crime organisé, un sujet qui lui tient décidément à cœur ; puis, il renoue avec le documentaire par l'entremise d'une commande de la Pace Wildenstein Gallery de New York intitulée
Condo Painting (2000), sur le peintre George Condo, apôtre du « réalisme artificiel ». Suivant l'artiste au travail dans son atelier, McNaughton livre un témoignage précieux du processus créatif, mêlant les gestes picturaux à une réflexion amusée sur l'art.
Depuis les années 2000, continuant de naviguer entre produits télévisuels et fictions confidentielles (
Speaking of Sex, 2003 ;
Redliners, 2004), le réalisateur peine à trouver un second souffle. Seule exception : sa participation à la première fournée de
Masters of Horror, pour laquelle il livre
Les Amants d'Outre Tombe (2006), adaptation gothique de l'un des maîtres contemporains de la littérature fantastique d'horreur, Clive Baker.